日暮戈薇是一名普通的初中三年级学生，年仅十五岁。一日，她在家中的神社发现了一口水井，并意外地穿越到了五百年前战火纷飞、妖怪肆虐的时代。那时烽火连天，生灵涂炭。戈薇在御神木旁遇到了一位名叫犬夜叉的被封印半妖。五十年前，意图成为真正的妖怪并渴望获得四魂之玉的犬夜叉，在遇见具备强大力量的巫女桔梗之后便与其相识相知。他们共度了些许时光后，彼此间逐渐萌发情愫。于是，犬夜叉希望能够变为人族，桔梗则计划在成功净化四魂之玉后恢复平凡的生活。但出于嫉妒之心，恶徒鬼蛛却背叛桔梗，将其灵魂与身体献给了妖怪，并由此重生为另一个危险的半妖——奈落。随后，受其挑唆影响，犬夜叉被桔梗困锁在了御神木上；伤心不已且陷入绝望境况下的桔梗最终也不幸离世。