当蒙古军队进攻日本时，来自中国土地上的妖怪为了获取亡者灵魂也向东航行到了日本，在这里，它们遇到了犬夜叉的父亲——斗牙王。经历了一场激烈的战斗后，这些中国的妖怪最终被困于斗牙王的齿间之中。故事的时间线切换至战国时期：原本属于四魂之玉其中一块碎片漂浮到了不归之林里，从而惊醒了大陆妖怪们的领袖儿子——玛瑙丸。要解开封印住他父辈之力的方法，需要解开由那颗破碎玉石所施加的一个魔法屏障。于是，玛瑙丸派遣他的部下璃和璃华引导犬夜叉和他的同伴们来到不归之森，并诱导后者使用“铁碎牙”武器切断禁制法术。随着屏障消散，沉睡百多年的强大能力逐渐苏醒过来。玛瑙丸因此变得更加强壮起来。而与此同时，璃又掠走了珊瑚身上的月光石（即云母），至于璃花则夺取了法师巫女的风穴。这两件事情使得犬夜叉及其伙伴陷入了长期抗争的状态当中。另一方面，由于受到玛瑙丸的精神操控，歌薇被迫射出了最后一支箭来重新囚禁犬夜叉，随后又被稻荷神姬推进了一口干涸的古井里返回了现代社会。